La
resistencia antimicrobiana (RAM) constituye una amenaza creciente para
la salud pública global, al comprometer la eficacia de los tratamientos
frente a infecciones bacterianas en humanos y animales (11.
Coppola N, Cordeiro NF, Trenchi G, Esposito F, Fuga B, Fuentes-Castillo
D, et al. Imported One Day-Old Chicks as Trojan Horses for
Multidrug-Resistant Priority Pathogens Harboring mcr-9, rmtG, and
Extended-Spectrum β-Lactamase Genes. Appl Environ Microbiol [Internet].
2022 Jan 1 [cited 2022 Jul 11];88(2): e0167521. Available from: https://journals.asm.org/doi/10.1128/AEM.01675-21
). Organizaciones internacionales como la
Organización de las Naciones Unidas para la Alimentación y la
Agricultura (FAO), Organización Mundial de Sanidad Animal (OMSA),
Organización Mundial de la Salud (OMS) y el Programa de las Naciones
Unidas para el Medio Ambiente (UNEP) promueven su abordaje desde el
enfoque ¨Una Salud¨, que reconoce la interconexión entre la salud
humana, animal y ambiental (22.
World Health Organization. WHO integrated global surveillance on
ESBL-producing Escherichia coli using a One Health approach:
implementation and opportunities. Geneva: WHO; 2021. Available from: https://www.who.int/publications/i/item/9789240021402
). Uno de los principales factores que contribuyen
a la aparición de bacterias resistentes es el uso excesivo de
antimicrobianos para la promoción del crecimiento y la prevención de
enfermedades durante varios años en la producción animal (33.
Montoro-Dasi L, Villagra A, Sevilla-Navarro S, Pérez-Gracia MT, Vega S,
Marin C. The dynamic of antibiotic resistance in commensal Escherichia
coli throughout the growing period in broiler chickens: fast-growing vs.
slow-growing breeds. Poult Sci. 2020 Mar 1;99(3):1591-7. doi: 10.1016/j.psj.2019.10.080
).
Aunque
recientemente se reporta una considerable diminución del uso de
antimicrobianos en animales y una práctica más prudente en profesionales
de sanidad animal a nivel global (44.
Murray CJ, Ikuta KS, Sharara F, Swetschinski L, Robles Aguilar G, Gray
A, et al. Global burden of bacterial antimicrobial resistance in 2019: a
systematic analysis. Lancet. 2022 Feb 12;399(10325):629-55. doi: 10.1016/S0140-6736(21)02724-0
),
esta situación dista de ser uniforme en todos los países. Así, la
estrecha asociación entre el uso de antibióticos en la producción animal
y la resistencia en humanos, por la transferencia de la resistencia a
través de los productos de origen animal a los humanos (55.
Despotovic M, de Nies L, Busi SB, Wilmes P. Reservoirs of antimicrobial
resistance in the context of One Health. Curr Opin Microbiol. 2023 Jun;
73:102291. doi: 10.1016/j.mib.2023.102291. Epub 2023 Mar 11. PMID:
36913905; PMCID: PMC10265130.
,66.
Lautan O, Cheng YH, Pranata R, Chen YY, Shi YH, Chen SN, Chen RJ.
Antimicrobial-resistant (AMR) bacteria in the food chain: Current
challenges and global mitigation strategies. One Health. 2025; 21:101273. doi: 10.1016/j.onehlt.2025.101273.
) es un asunto de máxima prioridad que requiere la colaboración multisectorial que impulsa el enfoque ¨Una Salud¨.
Notablemente,
las bacterias de los animales de granja son consideradas como
reservorios de genes de resistencia a los antibióticos (77.
Ghaffar A, Liljebjelke K, Checkley SL, et al. Layer chicken manure as a
hotspot for the dissemination of microbial communities and
antimicrobial resistance genes: metagenomic insights. Anim Dis. 2025; 5:50. doi:10.1186/s44149-025-00204-8.
).
En este contexto, el problema de la RAM en la producción avícola debe
entenderse desde dos perspectivas diferentes: (i) la aparición y
diseminación de patógenos zoonóticos resistentes a los antimicrobianos
que representan un peligro directo para la salud pública, y (ii) la
aparición y diseminación de bacterias comensales portadoras de genes de
RAM en elementos genéticos móviles que pueden contribuir además como
fuente de importantes genes de resistencia potencialmente transferidos a
bacterias patógenas dentro de un huésped determinado o en el ambiente (88.
de Mesquita Souza Saraiva M, Lim K, do Monte DFM, Givisiez PEN, Alves
LBR, de Freitas Neto OC, et al. Antimicrobial resistance in the
globalized food chain: a One Health perspective applied to the poultry
industry. Brazilian J Microbiol [Internet]. 2022 Mar [cited 2022 Jul
11];53(1):465-86. Available from: https://link.springer.com/article/10.1007/s42770-021-00635-8
).
La comercialización de huevos es uno de los sectores de producción de alimentos más importantes (99.
Dougnon P, Dougnon V, Legba B, Fabiyi K, Soha A, Koudokpon H, Sintondji
K, Deguenon E, Hounmanou G, Quenum C, Aminou T, Lokossou R, Togla I,
Boko C, Djossa B, Assogba-Komlan F, Baba-Moussa L. Antibiotic profiling
of multidrug-resistant pathogens in one-day-old chicks imported from
Belgium to Benin. BMC Vet Res. 2023;19(1):17. doi:10.1186/s12917-023-03570-y
). En Cuba, la producción anual de huevos diarios supera los 1223 millones (1010.
Oficina Nacional de Estadística e Información (ONEI). Anuario
Estadístico de Cuba. Agricultura, Ganadería, Silvicultura y Pesca.
Edición 2023 [Internet]. La Habana: ONEI; 2023 [cited 2026 Jan 18].
Available from: https://www.onei.gob.cu/sites/default/files/publicaciones/2025-01/09-agropecuario.pdf
). El ciclo de producción comercial de huevos comienza con pollitas de un día suministradas por incubadoras comerciales (1111. Risalvato J, Sewid AH, Eda S, Gerhold RW, Wu JJ. Strategic detection of Escherichia coli in the poultry industry: food safety challenges, One Health approaches, and advances in biosensor technologies. Biosensors. 2025;15(7):419. doi:10.3390/bios15070419.
). La colibacilosis, causada por E. coli,
es la enfermedad bacteriana más frecuente en las especies aviares,
además de ser considerada como la primera causa de muerte en el sector
avícola y responsable de elevadas pérdidas económicas (1212. Nolan LK, Barnes HJ, Vaillancourt JP, Abdul-Aziz T, Logue CM. Colibacillosis. In: Swayne DE, editor. Diseases of Poultry. 14th ed. Wiley-Blackwell; 2020.
).
Por otra parte, la Organización Mundial de la Salud (OMS) reconoció a E. coli como microrganismo centinela e indicador clave, relevante y
representativo de la magnitud y las tendencias del problema mundial de
la RAM (22.
World Health Organization. WHO integrated global surveillance on
ESBL-producing Escherichia coli using a One Health approach:
implementation and opportunities. Geneva: WHO; 2021. Available from: https://www.who.int/publications/i/item/9789240021402
). Además, E. coli es muy buen indicador
bacteriano en los animales y los seres humanos debido tanto a su hábitat
gastrointestinal, como a su capacidad para capturar y transferir
horizontalmente genes de resistencia que pueden propagarse a las
bacterias zoonóticas y a otras bacterias (1313.
Al-Khalaifah H, Rahman MH, Al-Surrayai T, Al-Dhumair A, Al-Hasan M. A
One-Health perspective of antimicrobial resistance (AMR): human, animals
and environmental health. Life (Basel). 2025;15(10):1598. doi:10.3390/life15101598.
). Aunque existen estudios sobre la susceptibilidad antimicrobiana de E. coli en aves comerciales en Cuba (1414.
Hernández-Fillor RE, Báez-Arias M, Alfonso-Zamora P, Espinosa- I.
Susceptibilidad antimicrobiana y formación de biopelícula en aislados de Escherichia coli procedentes de gallinas ponedoras Antimicrobial susceptibility and biofilm formation in Escherichia coli isolates from laying hens. Rev Salud Anim [Internet]. 2017;39(3):1-13. Available from: http://revistas.censa.edu.cu/index.php/RSA/article/view/917/961
-1616.
Ley García O, Abreu Jorge Y, Masdeus-Fonseca V, Pinto-Morales P,
Montano DN, Percedo MI, Espinosa Castaño I, Alfonso P. Spatial
distribution of antimicrobial resistance of extra-intestinal clinical Escherichia coli isolated from poultry farms in western provinces of Cuba. Rev Salud Anim. 2023;45(0). ISSN 0253-570X; eISSN 2224-4700. Available from: https://revistas.censa.edu.cu/index.php/RSA/article/view/1215
), no se ha explorado la situación en pollitos de
un día durante su estancia en plantas de incubación. Esta etapa temprana
podría ser clave en la transmisión vertical de cepas multirresistentes
desde las aves progenitoras o por contaminación ambiental.
Este estudio tuvo como objetivo caracterizar los perfiles de resistencia antimicrobiana en aislados extraintestinales de E. coli obtenidos de pollitos de un día procedentes de granjas avícolas comerciales del occidente de Cuba, en el período 2014-2017, y discutir sus implicaciones desde el enfoque ¨Una Salud¨.
Se realizó un estudio retrospectivo de corte transversal para caracterizar la resistencia antimicrobiana en aislados clínicos extraintestinales de E. coli, a partir de resultados de antibiogramas realizados en el Laboratorio de Investigación y Diagnóstico Aviar (LIDA) durante el período 2014-2017. Se analizaron 287 aislados de E. coli procedentes de 68 granjas avícolas comerciales de tres provincias: La Habana, Artemisa y Mayabeque, del occidente de Cuba.
Las
pruebas de susceptibilidad antimicrobiana se realizaron en agar
difusión, según instrucciones del Instituto de Normas de Laboratorio
Clínico (CLSI, del inglés) (1717.
CLSI. Performance Standards for Antimicrobial Disk and Dilution
Susceptibility Tests for Bacteria Isolated from Animals: Approved
Standard-4th Edition. CLSI document VET01-A4. Wayne, PA: Clinical and
Laboratory Standards Institute [Internet]. 2013. Available from: https://clsi.org/media/2321/vet08ed4_sample.pdf
). Se utilizaron 14 antibióticos de interés
terapéutico: amoxicilina (AMC 10μg), ampicilina (AMP 10μg),
enrofloxacina (ENR 5μg), eritromicina (ERI 15μg), estreptomicina (EST
10μg), gentamicina (GEN 10μg), kanamicina (KAN 30μg), neomicina (NEO
30μg), norfloxacina (NOR 10μg), oxitetraciclina (OXT 30μg), sulfonamida
(SUL 300µg), trimetoprim/sulfametazol o cotrimoxazol (SXT 25µg),
tetraciclina (TET 30μg), trimetoprim (TRI 5µg). Se utilizó E. coli ATCC 25922 como cepa de referencia para el control de calidad de las
pruebas de sensibilidad a los antibióticos. La interpretación de los
resultados se basó en los puntos de corte clínicos establecidos por el
CLSI para Enterobacteriaceae (1313.
Al-Khalaifah H, Rahman MH, Al-Surrayai T, Al-Dhumair A, Al-Hasan M. A
One-Health perspective of antimicrobial resistance (AMR): human, animals
and environmental health. Life (Basel). 2025;15(10):1598. doi:10.3390/life15101598.
),
como guía de referencia para clasificar los aislados en 3 categorías:
Susceptible (S), Intermedio (I) o Resistente (R). La multirresistencia
(MDR) se definió como la resistencia adquirida a dos o más clases de
antibióticos, según criterios poropuestos por Magiorakos et al. (1818.
Magiorakos A-P, Srinivasan A, Carey RB, Carmeli Y, Falagas ME, Giske
CG, et al. Multidrugresistant, extensively drug-resistant and
pandrug-resistant bacteria: an international expert proposal for interim
standard definitions for acquired resistance. Clin Microbiol Infect
[Internet]. 2012 Mar [cited 2018 Mar 7];18(3):268-81. Available from: http://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/21793988
).
Para realizar el análisis estadístico se
calculó la frecuencia de resistencia como la proporción de aislados con
RAM entre el total de aislados analizados. Los datos se analizaron
mediante estadística descriptiva, con inclusión de los estadígrafos:
media, valor mínimo (mín) y valor máximo (máx), también se calculó el
intervalo de confianza (IC) para un 95%. El análisis estadístico se
realizó con el lenguaje de programación R versión 3.6.1 (1919. R Core Team. R: A Language and Environment for Statistical Computing [Internet]. Vienna, Austria; 2017. Available from: https://www.r-project.org/
).
Durante el período 2014-2017 se obtuvieron 166 aislados extraintestinales de E. coli en pollitos de un día de edad, procedentes de incubadoras comerciales del circuito productivo de granjas avícolas del occidente del país. Todos los aislados analizados correspondieron a aves con signos clínicos de colibacilosis cuyas muestras se remitieron al laboratorio para confirmación diagnóstica.
A. Frecuencia de resistencia antimicrobiana
⌅El 100 % de los aislados mostró resistencia al menos a uno de los 14 antibióticos evaluados. Se observaron variaciones en la frecuencia de RAM durante el periodo de estudio (Figura 1). Al inicio del periodo (2014) la frecuencia de RAM osciló entre 5-45%, pero en el 2017 alcanzó cifras superiores al 70% para ocho de los antibióticos analizados.
B. Resistencia a clases de antibióticos
⌅Los aislados de E. coli mostraron resistencia a varias clases de antibióticos (Tabla 1), marcado por la alta resistencia hacia las clases de antibióticos: Macrólidos, Sulfamidas, Tetraciclinas y Quinolonas.
| Clases de antibióticos | AMI | BET | DIA | MAC | QUI | SUL | TET |
|---|---|---|---|---|---|---|---|
| Media | 26 | 15 | 39 | 78 | 46 | 65 | 48 |
| Valor Mínimo | 15 | 13 | 30 | 76 | 18 | 47 | 46 |
| Valor Máximo | 38 | 20 | 49 | 85 | 65 | 73 | 75 |
Leyenda:
Aminoglucósidos (AMI), Betalactámicos (BET), Diaminopiridinas (DIA),
Macrólidos (MAC), Quinolonas (QUI), Sulfamidas (SUL), Tetraciclinas
(TET). / Aminoglycosides (AMI), Beta-lactams (BET),
Diaminopyrimidines (DIA), Macrolides (MAC), Quinolones (QUI),
Sulfonamides (SUL), Tetracyclines (TET).
C. Multiresistencia a clases de antibióticos
⌅Según los patrones de resistencia de clases de antibióticos observados en los aislados de E. coli, el 69% mostró multirresistencia (MDR) a lo largo del periodo de estudio (Figura 2). Este patrón se intensificó al final del periodo (2017), con aumentos de resistencia hacia cinco y seis clases de antibióticos, marcado por un 41% de aislados con resistencia hacia seis clases de antibióticos.
La epidemiología de la resistencia antimicrobiana de E. coli es compleja y el papel potencial de las aves progenitoras como posible
reservorio es actualmente objeto de análisis desde diferentes
perspectivas (2020.
Islam MS, Nath C, Hasib FMY, Logno TA, Uddin MH, Hassan MM, Chowdhury
S. Detection and characterization of multidrug-resistant Escherichia coli carrying virulence genes isolated from broilers in Bangladesh. Vet Med Sci. 2024;10(6): e70032. doi:10.1002/vms3.70032
). Los resultados del presente estudio demostraron la capacidad de E. coli para colonizar pollitos de un día de edad y la importancia de comprobar
la multirresistencia antimicrobiana en aislados obtenidos desde tan
temprana edad por sus implicaciones epidemiológicas para el sector
productivo avícola y la salud pública desde la perspectiva de ¨Una
Salud¨.
Los aislados analizados provienen de pollitos de un día
de edad, sin tratamiento terapéutico previo y los patrones de
resistencia encontrados pueden sugerir la posibilidad de transmisión
vertical de E. coli resistente a antibióticos desde las aves
progenitoras, las cuales pueden ser reservorios de esas y otras
bacterias resistentes que pueden ser transferidas a la descendencia a
través de la contaminación de la cáscara del huevo durante la puesta (2121. Byrne N, O'Neill L, Díaz JAC, Manzanilla EG, Vale AP, Leonard FC. Antimicrobial resistance in Escherichia coli isolated from on-farm and conventional hatching broiler farms in Ireland. Ir Vet J. 2022;75(1):7. doi:10.1186/s13620-022-00214-9.
).
Otro aspecto importante a destacar es la persistencia del microorganismo de E. coli en el ambiente. También se refiere como uno de los microorganismos con
mayor frecuencia de contaminación en plantas de incubación (2222.
Acharya J, Jha R, Bhatta RR, Shrestha L, Sharma BK, Chapagain S, Gompo
TR, Rijal N, Jha P, Baines SL, Judd LM, Ioannidis L, Howden BP, Kansakar
P. Extended spectrum beta-lactamase producing Escherichia coli and antimicrobial resistance gene sharing at the interface of human,
poultry and environment: results of ESBL tricycle surveillance in
Kathmandu, Nepal. One Health Outlook. 2025;7(1):25. doi:10.1186/s42522-025-00145-9
).
Las condiciones higiénicas sanitarias en plantas de incubación
desempeñan un papel importante de exposición del ambiente a antibióticos
y genes de resistencia (2121. Byrne N, O'Neill L, Díaz JAC, Manzanilla EG, Vale AP, Leonard FC. Antimicrobial resistance in Escherichia coli isolated from on-farm and conventional hatching broiler farms in Ireland. Ir Vet J. 2022;75(1):7. doi:10.1186/s13620-022-00214-9.
).
Aunque no se puede excluir otros posibles eventos de contaminación que
ocurran en las plantas de incubación por déficit en la bioseguridad, o
posteriormente en las granjas de aves comerciales.
La adquisición
de resistencia en patógenos asociados a los alimentos de origen animal
puede dar lugar a infecciones de fácil propagación y difícil
tratamiento, que en algunos casos suelen ser mortales (2323. Papouskova A, Masarikova M, Valcek A, Senk D, Cejkova D, Jahodarova E, Cizek A. Genomic analysis of Escherichia coli strains isolated from diseased chickens in the Czech Republic. BMC Vet Res. 2020;16(1):189. doi:10.1186/s12917-020-02407-2.
).
Además, los residuos de antibióticos en alimentos (ej.: carne, huevos,
etc.) se relacionan con varios efectos secundarios, como la toxicidad,
nefropatías, inmunopatologías, la mutagenicidad y, sobre todo, la
transferencia de resistencia antibiótica entre las bacterias
multirresistentes (MDR) y las comensales, que puede contribuir al
desequilibrio de la microbiota intestinal y suponer un peligro para la
salud humana (2424.
Ruiz L, Alvarez-Ordóñez A. The Role of the Food Chain in the Spread of
Antimicrobial Resistance (AMR). In: Grumezescu AM, editor. Functional
Nanomaterials for the Management of Microbial Infection: A Strategy to
Address Microbial Drug Resistance. Cambridge: Elsevier; 2017. p. 23-47.
).
La presencia de E. coli en las plantas de incubación no solo supone un riesgo desde el punto de
vista de su transmisión alimentaria, sino también es un riesgo para los
trabajadores por el carácter zoonótico de este patógeno. La posible
trasferencia de genes de resistencia entre diferentes patógenos mediante
la vía horizontal por contacto directo con los animales también supone
todo un reto. La propagación global de E. coli multirresistente
en la pirámide de producción avícola es una preocupación real para la
medicina humana y veterinaria. La transferibilidad de E. coli multirresistente o determinantes de resistencia móviles de las aves a los humanos ha sido indicada en varios estudios (2222.
Acharya J, Jha R, Bhatta RR, Shrestha L, Sharma BK, Chapagain S, Gompo
TR, Rijal N, Jha P, Baines SL, Judd LM, Ioannidis L, Howden BP, Kansakar
P. Extended spectrum beta-lactamase producing Escherichia coli and antimicrobial resistance gene sharing at the interface of human,
poultry and environment: results of ESBL tricycle surveillance in
Kathmandu, Nepal. One Health Outlook. 2025;7(1):25. doi:10.1186/s42522-025-00145-9
,2525. Poirel L, Madec JY, Lupo A, Schink AK, Kieffer N, Nordmann P, Schwarz S. Antimicrobial resistance in Escherichia coli. Microbiol Spectr. 2018;6(4). doi:10.1128/microbiolspec.ARBA-0026-2017.
).
Los resultados de este estudio indican la necesidad de incrementar la vigilancia de bacterias comensales y zoonóticas desde las fases previas de los ciclos de la producción animal primaria en la cadena alimentaria, lo cual puede proporcionar información valiosa sobre genes de resistencia antimicrobiana circulantes, y sobre la dinámica y tendencia de susceptibilidad antimicrobiana en granjas comerciales avícolas.
Conclusiones
⌅Este estudio evidenció, por primera vez, la dinámica y tendencia de los perfiles de resistencia antimicrobiana de E. coli en pollitos de un día de edad dedicados a la producción comercial de huevos en el occidente de Cuba. Estos resultados sugieren la posible transmisión vertical desde las incubadoras y su propagación a través del ambiente, lo cual pudiera ser un factor importante en la diseminación del patógeno multirresistente en la industria avícola, así como la necesidad del enfoque multisectorial a ¨Una Salud¨ en la aplicación de nuevas estrategias de prevención y control en los sistemas de producción de aves comerciales.
Financiamiento
⌅Este estudio fue financiado por el proyecto 9472: Contribución al perfeccionamiento del sistema de información y vigilancia de enfermedades prioritarias de los animales en Cuba, FONCI. El financiador del estudio no tuvo participación en el diseño del estudio, la recolección de datos, el análisis de datos, la interpretación de los resultados ni en la redacción del informe.